Акт первый
Деревенская изба. Воскресный день. Братья Гаврила и Данила собираются на гулянку. Иван тоже хотел бы пойти с ними, но младшего брата оставляют дома — пусть сидит на печи. От скуки он начинает играть на дудочке. У окна собираются деревенские ребятишки. Иван зовёт их в избу, потешает, учит плясать. Вернувшись, братья выгоняют ребят и бранят Ивана.
С поля возвращается старик отец. Он просит сыновей найти злого вора, уничтожившего их урожай пшеницы. Вооружившись топорами и вилами, братья уходят в дозор. Иван, взяв краюху хлеба, тихонько отправляется вслед за ними.
Ночное поле. Братья, выпив для храбрости, засыпают. Из-за куста выглядывает Иван. Увидев спящих, он сам встаёт на караул. Неожиданно налетает вихрь, и перед Иваном появляется чудо-кобылица. Он ловит её, набросив на шею хомут. Кобылица, как ни старается, не может сбросить хомут. Она просит Ивана отпустить её на волю, обещая за себя выкуп. Иван отпускает её. Кобылица дарит ему двух златогривых коней и впридачу маленького Конька-Горбунка.
Небо светлеет. Это пролетают жар-птицы. Одна из них роняет сверкающее перо. Иван устремляется за ним. Крадучись и озираясь, появляются Данила и Гаврила. Они видят коней и уводят их с собой — продавать в град-столицу.
Возвращается Иван. Как ни предостерегает его Конёк не брать с собой пера жар-птицы, Иван не слушает. Заметив пропажу коней, Иван горько плачет. Конёк предлагает отправиться в погоню за похитителями.
Базарный день в столице. Толпы гуляющих. Братья с конями становятся в конный ряд, вызывая всеобщее изумление. Появляется Царь со своей свитой и хочет купить чудо-коней. Тут вбегает Иван и объясняет, что хозяин он. Царь покупает коней, но его конюший не может управиться с ними. Тогда Царь назначает конюшим Ивана, а своего переводит в спальники. Новый спальник недоволен. Он клянётся отомстить Ивану, занявшему его место.
Акт второй
Жаркий летний день. Царь в своей светлице. Придворные кормят его и укладывают спать. Царский спальник, подсматривая за Иваном, заметил у него перо жар-птицы. Дождавшись, когда Иван заснёт, он крадёт перо и приносит его Царю с доносом на конюшего. Царь восхищён красотой пера. Нечаянно он прикасается им к стене — и тут же под волшебным пером оживает нарисованная на стене красавица Царь-девица. Царь без памяти влюбляется в неё, но красавица тут же исчезает. По совету спальника Царь посылает Ивана привезти ему Царь-девицу. Конёк-Горбунок обещает помочь другу.
Серебряная гора на берегу моря. Сюда каждую ночь приплывает Царь-девица. Иван наблюдает из укрытия, как она танцует в окружении жар-птиц. С помощью Конька Ивану удается схватить Царь-девицу. Он поражён её красотой. Царь-девица тоже не налюбуется Иваном. Конёк усыпляет красавицу, чтобы отвезти её Царю, и все отправляются в обратный путь.
Акт третий
Царь с нетерпением ждёт возвращения Ивана. Появляется Иван со спящей Царь-девицей. Царь лихорадочно прихорашивается.
Просыпается Царь-девица. Потерявший от любви голову Царь хочет немедленно жениться, но красавица требует достать сначала со дна морского её перстень.
Царь приказывает Ивану раздобыть перстень. Иван горюет, не зная, как справиться с новым поручением. Конёк утешает его — он берётся помочь и с этой бедой.
Иван опускается на дно моря-океана. Морская царевна показывает Ивану чудеса подводного царства. Медузы, кораллы, морские коньки развлекают гостя. Морская царевна не знает, где перстень Царь-девицы. Она зовёт на помощь всезнающего ерша. Ёрш вытаскивает из песка ларец с перстнем. Иван благодарит всех и поднимается на поверхность.
Во дворце все готовятся к царской свадьбе. Только Царь-девица не рада приготовлениям. Она грустит, вспоминая об Иване. А вот и он сам, в руках его — перстень. Царь передаёт перстень красавице и тут же хочет идти с ней к венцу. Но Царь-девица смеётся над стариком и предлагает ему сначала искупаться в котле с кипящим молоком, чтобы помолодеть. Царь в страхе. Спальник нашёптывает Царю, что надо искупать сперва Ивана. Царь зовёт Ивана и приказывает ему прыгнуть в котёл.
Конёк-Горбунок снова приходит другу на выручку. Он ворожит над котлом, после чего Иван смело ныряет в кипящее молоко. Выходит он оттуда чудо-красавцем. Следом прыгает в котёл Царь и исчезает там.
Народ приветствует Ивана и Царь-девицу, водит вокруг них величальные хороводы.